Vagrant Queen segue Elida (Adriyan Rae, de Light as a Feather) desde que era uma rainha criança até virar uma marginalizada órfã, enquanto ela vasculha os cantos traiçoeiros da galáxia, sempre um passo à frente do governo da República para extinguir sua linhagem. Quando seu velho amigo Isaac (Tim Rozon, de Wynonna Earp) aparece afirmando que sua mãe Xevelyn ainda está viva, eles partem com sua nova aliada, Amae (Alex McGregor, de Blood Drive), para realizar um resgate que a levará de volta ao coração perigoso de seu antigo reino e contra um inimigo mortal de infância, comandante Lazaro.